长期铜暴露导致小鼠空间记忆损伤,海马突触蛋白选择性丢失及PKR/eIF2α信号通路激活

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目的:铜是人类生长和发育所必须的微量元素之一,对于婴儿生长、脑组织发育、机体免疫等都具有重要作用。但是过量的铜摄入会产生神经毒性。近年来,随着我国工业的发展,环境污染问题的日益突出,铜污染对人类的健康产生了巨大了威胁。然而目前针对铜毒性作用的机制研究还远远没有达到预期的效果。已有研究表明,铜暴露可导致机体内氧化应激水平的升高,且产生神经毒性。本研究采用250.0 ppm的铜处理2-3月龄C57BL/6雄性小鼠3个月(饮水中添加250.0 ppm的硫酸铜),探索铜对小鼠的神经毒性作用及分子机制,为铜暴露的健康风险评估提供实验依据。方法:采用ICP-MS检测小鼠血清、海马和皮层中自由铜、结合铜、总铜以及钙、镁、锌、铁金属的含量;Morris水迷宫检测铜暴露对小鼠学习和记忆能力的影响;采用免疫印迹法(Western-blot)检测小鼠海马区内铜代谢相关蛋白、氧化应激相关蛋白、双链RNA依赖蛋白激酶-真核翻译起始因子(PKR-e IF2α)信号通路相关蛋白和突触蛋白相关蛋白的改变;采用石蜡切片和免疫荧光技术检测小鼠大脑海马区内氧化应激标志物8-羟化脱氧鸟苷(8-OHd G)的水平,检测转录起始因子4(ATF-4)与突触蛋白synapsin 1和PSD-93的共定位的情况;采用TUNEL染色检测小鼠海马区内神经细胞凋亡的变化。结果:ICP-MS分析结果表明,铜暴露后,小鼠血清、海马和皮层中自由铜和结合铜的含量均显著升高,而钙、镁、锌、铁等金属离子的含量没有显著改变。Morris水迷宫检测发现,铜暴露后小鼠的空间学习能力没有显著改变,但铜处理后小鼠的空间记忆能力显著降低。Western-blot检测发现,铜代谢密切相关的两个蛋白:铜蓝结合蛋白(Ceruloplasmin)和超氧歧化物酶4(Superoxide Dismutase 4)的表达分别显著下调和显著上调;氧化应激标志物-蛋白硝基络氨酸(nitrotyrosine)的水平明显升高;PKR-e IF2α信号通路中的磷酸化PKR(苏氨酸451位点)水平相对总PKR水平显著升高,磷酸化的e IF2α(丝氨酸51位点)的水平明显升高;ATF-4表达显著上调;磷酸化的c AMP应答元件结合蛋白(CREB)(丝氨酸15位点)的水平显著降低;突触蛋白synapsin 1,complexin-1/2,PSD-93和PSD-95的水平均显著降低,而NR2A、NR2B等突触蛋白的表达并未发生明显的变化;促凋亡因子c/EBP同源蛋白(CHOP)的表达水平显著升高。免疫荧光技术结果表明,铜暴露后小鼠海马CA1、CA3和DG区的8-羟化脱氧鸟苷(8-Ohd G)水平显著升高;在同一个海马区神经细胞,ATF-4显著上调,而突触蛋白synapsin 1和PSD-93的表达显著下调。TUNEL染色结果表明,铜暴露可以诱导海马区神经细胞的凋亡。结论:长期铜暴露导致小鼠血清、海马区和皮层自由铜含量显著升高;铜处理小鼠后铜代谢相关蛋白铜蓝结合蛋白和超氧歧化物酶4的水平发生改变,进而使铜代谢发生紊乱;铜暴露处理小鼠海马组织产生氧化应激;铜暴露处理激活小鼠海马PKR/e IF2α信号通路,导致ATF-4表达升高,导致CREB抑制及CHOP的表达。CREB的抑制引起突触相关基因表达的下调;CHOP表达上调引起神经细胞凋亡;我们因此得出结论,PKR/e IF2α信号通路的激活可能通过诱导小鼠海马区的突触蛋白选择性丢失和神经细胞的凋亡,最终导致小鼠空间记忆的损伤。
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