应激条件下胃癌细胞高表达线粒体活性氧和前梯度蛋白2促进肿瘤进展的研究

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应激与肿瘤的发生和发展密切相关。持续的幽门螺旋杆菌感染和慢性炎症应激在胃癌发病中发挥了重要的作用。研究胃癌细胞如何在应激下获得增殖生长的潜能,对理解胃癌发生和进展的机制,改进胃癌的诊疗手段,具有积极的意义。炎症应激下,Toll样受体4(Toll-like receptor 4,TLR4)和活性氧(reactive oxygen species,ROS)均参与了肿瘤的发生,但它们在胃癌中的作用机制尚不明确。我们对胃癌患者肿瘤组织进行免疫组化染色和蛋白免疫印迹分析,发现胃癌细胞高表达TLR4,其表达强度与肿瘤的临床分期相关。脂多糖(Lipopolysaccharide,LPS)通过激活TLR4通路促进体外培养的胃癌细胞增殖,其效应可被TLR4中和性抗体阻断。运用荧光探针标记细胞内总ROS和线粒体活性氧(mitochondrial ROS,mROS),我们检测到TLR4通路激活后胃癌细胞ROS和m ROS产生均增加。采用抗氧化剂和氧化酶抑制剂分别抑制细胞总ROS和mROS,我们发现抑制mROS产生,而不是清除细胞总ROS,引起胃癌细胞周期停滞和线粒体膜电位降低。TLR4通路主要通过mROS激活AKT磷酸化和核转录因子κB(nuclear factor-κB,NF-κB)p65核转位,促进胃癌细胞增殖。应激引起细胞内质网稳态失衡时,前梯度蛋白2(anterior gradient 2,AGR2)的表达增高,但它与胃癌进展的关系尚未阐明。通过免疫荧光双染色,我们发现与癌旁组织相比,胃癌组织中应激标志蛋白GRP78表达增高,提示胃癌组织存在更高的内质网应激状态,且GRP78与AGR2的表达呈正相关。AGR2在胃癌肿瘤组织和外周血清中高表达,尤其在弥漫型和低分化胃癌中表达显著。体外培养的胃癌细胞系,给予低氧低血清或衣霉素(tunicamycin,TUN)处理,内质网应激增强,诱导AGR2表达增高。我们利用AGR2真核表达质粒,获得稳定过表达AGR2的胃癌细胞株,发现过表达AGR2后胃癌细胞增殖加快,迁移和侵袭能力增强。稳定过表达AGR2的胃癌细胞接种于裸鼠皮下后,较对照质粒肿瘤生长更快,瘤体更大。AGR2增加ERK和AKT通路磷酸化活化促进胃癌生长。采用shRNA沉默AGR2表达后,引起胃癌细胞周期停滞,增殖减缓,在TUN诱导的内质网应激下,影响caspase依赖的线粒体凋亡途径使胃癌细胞凋亡显著增加。干扰未折叠蛋白反应感受器蛋白表达,可部分抑制内质网应激诱导的AGR2表达增高。我们的研究表明在慢性炎症等应激条件下,有两条途径参与促进了胃癌进展。一方面,炎症激活TLR4信号通路,增加mROS产生,促进胃癌细胞增殖。另一方面,应激诱导AGR2表达,抵抗细胞凋亡,促进胃癌细胞增殖、迁移和侵袭。此外,我们的研究阐明了mROS和AGR2作用的分子机制。AKT磷酸化活化和NF-κB p65核转位是mROS促进胃癌增殖的主要途径。而AGR2通过ERK和AKT通路抵抗凋亡,促进胃癌生长。这些结果提示我们,阻断mROS产生和AGR2的表达,或干预它们作用的信号通路,有可能抑制应激条件下胃癌的进展。
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