川楝素增强非小细胞肺癌细胞对TRAIL的凋亡敏感性及相关分子机制的研究

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肺癌是世界上发病率和死亡率最高的恶性肿瘤之一,约占所有肿瘤致死率的28%。在我国,肺癌是目前城市人口因恶性肿瘤死亡的首要原因。依据临床病理学的分类,肺癌可以分为两大类,分别是小细胞肺癌(small-cell lung carcinoma,SCLC)和非小细胞肺癌(non-small-cell lung carcinoma,NSCLC)。临床上,约有85%的肺癌属于非小细胞肺癌。与小细胞肺癌相比,非小细胞肺癌对放射性疗法和化学疗法具有更高程度的耐受性,不能通过化学疗法完全治愈。多数非小细胞肺癌患者被诊出时已处于疾病的中晚期,五年生存率极低。肿瘤坏死因子相关的凋亡诱导配体(tumor necrosis factor-related apoptosis inducing ligand,TRAIL)是人体内正常表达的一种蛋白,也被称为APO-2L。作为一种新兴的抗肿瘤药物,TRAIL可以选择性地杀伤多种肿瘤细胞,而不影响正常细胞。TRAIL的这种特性主要与肿瘤细胞和正常细胞膜表面受体表达的差异有关。目前,TRAIL(临床药名:杜拉乐明)在国外已进入Ⅱ期临床实验并取得了较理想的效果。然而,临床实验表明,一部分肿瘤患者对TRAIL治疗具有较高程度的耐受性,其中就包括非小细胞肺癌患者。肿瘤细胞对TRAIL的耐药性限制了 TRAIL在临床上的应用,因此,筛选和发掘能够逆转这些肿瘤对TRAIL耐药性的化合物具有重要的临床意义和实践价值。本研究报道了川楝素,一种从传统中药川楝树根皮中提取出的有效成分,能有效逆转非小细胞肺癌细胞对TRAIL的耐药性。川楝素是一种四环三萜类化合物,具有驱蛔、杀虫、抗菌、消炎等作用。在生理学研究中,川楝素可作为神经肌肉接头阻断剂。此外,川楝素还具有很强的抗肉毒素中毒的作用。最近,有研究报道了川楝素的抗肿瘤作用,但其抗肿瘤机制尚不明确。目前,尚没有将川楝素作为增敏剂与其他药物联用治疗肺癌的报道。在本研究中,通过用不同剂量的川楝素和100 ng/mL的TRAIL处理A549细胞,作者发现,单独使用TRAIL或川楝素对A549细胞没有杀伤效果,表明A549细胞对TRAIL具有较高程度的耐受性。然而川楝素联用TRAIL却能明显诱导A549细胞出现凋亡现象。进一步研究表明,川棟素联用TRAIL对多株非小细胞肺癌细胞和人肺癌原代细胞具有杀伤作用。为了验证这两种药物的联用方案在体内的抗肿瘤效果,本研究构建了 A549细胞异种移植瘤动物模型,结果表明川楝素联用TRAIL对裸鼠体内肿瘤组织的生长有明显的抑制作用。单独使用川楝素也有一定的抗肿瘤作用。通过研究川楝素与TRAIL对正常细胞和组织的作用发现,本实验体系所用浓度的川楝素与TRAIL对正常细胞和组织没有明显毒性。进一步研究表明,川楝素联用TRAIL对肿瘤细胞的杀伤作用依赖于caspases的激活。TRAIL对肿瘤细胞的杀伤作用是由肿瘤细胞膜表面的死亡受体(death receptor)介导的,正常细胞通过表达诱骗受体(decoy receptor)来规避TRAIL的杀伤作用。本研究发现,川楝素能够上调非小细胞肺癌细胞内死亡受体的表达水平。同样的结果在动物肿瘤组织中也被证实。进一步研究表明,川楝素对死亡受体表达的调控发生在转录水平。RNA干扰实验表明,死亡受体5(death receptor 5,DR5)在川楝素对A549细胞的凋亡增敏过程中起主要作用。荧光素酶实验和染色质免疫共沉淀实验表明川楝素对DR5的上调作用是由转录因子CHOP介导的。进一步研究表明,川楝素可以诱导A549细胞产生内质网应激(endoplasmic reticulum stress,ER-stress),并通过 PERK-eIF2α/ATF4 信号通路激活转录因子CHOP。为了深入了解川楝素诱发内质网应激的机制,本研究考察了川楝素对细胞内活性氧和钙离子水平的影响。结果表明,在川棟素的处理下,A549细胞内活性氧和钙离子的水平明显升高,在活性氧水平的变化中起主要作用的是H202。进一步研究表明,钙离子水平的变化和活性氧的产生在川棟素对非小细胞肺癌细胞的凋亡增敏作用中都是不可缺少的,而且川棟素引起的细胞内钙离子浓度变化是活性氧产生的一个调控机制。Western blot、免疫荧光实验以及利用透射电子显微镜对细胞超微结构的观察表明川棟素能诱导A549细胞产生自噬。流式细胞术表明,川楝素诱导的自噬在本实验体系中具有保护细胞的作用。进一步研究发现,自噬能够通过降低细胞膜表面DR5的表达水平,削弱川楝素联用TRAIL对肿瘤细胞的杀伤作用。本研究首次将川楝素用做TRAIL的增敏剂治疗非小细胞肺癌,并阐明了与川棟素逆转非小细胞肺癌细胞对TRAIL耐药性相关的分子机制,为非小细胞肺癌的化疗及克服肿瘤细胞对TRAIL的耐药性提供了新的方案。同时,本研究还考察了自噬对这种化疗方案的影响并初步探索了相关机制,为临床上克服肿瘤耐药提供了新的思路和靶点。
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