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【摘要】 目的：探讨临床影像学上表现为单纯磨玻璃密度结节（pure ground-glass nodule，pGGN）的肺浸润性腺癌的影像学特征。方法：回顾性分析2012年1月-2017年12月于本院进行诊治，并接受胸部多排螺旋CT扫描检查，检查结果提示肺部伴有pGGN的46例患者的一般资料。按照肺癌组织学类型分为浸润性腺癌组（24例）和非浸润性腺癌组（22例）。比较两组病灶大小、密度、病灶周边及内部征象等影像学表现差异。结果：浸润性腺癌组pGGN大小、密度均显著高于非浸润性腺癌组，差异均有统计学意义（P<0.05）。两组pGGN病灶三維比率比较，差异无统计学意义（P>0.05）。浸润性腺癌组pGGN病灶分叶征、血管集束征与非浸润性腺癌组比较，差异均有统计学意义（字2=25.097、5.502，P<0.05）；浸润性腺癌组pGGN病灶毛刺征、空泡征、支气管充气征与非浸润性腺癌组比较，差异均无统计学意义（P>0.05）。结论：结合影像学上pGGN病灶大小、密度以及分叶征、血管集束征象等指标进行综合分析，有助于鉴别浸润性腺癌和AIS、MIA、AAH等非浸润性腺癌，有助于为疾病的早期诊断和患者个体化治疗提供依据。
【关键词】 单纯磨玻璃密度结节； 肺浸润性腺癌； 64层螺旋CT
Analysis of Imaging Features of Pulmonary Infiltrating Adenocarcinoma with Pure Ground-glass Nodule/WEN Kangyan，YE Wenqin，ZHANG Ziqin，et al.//Medical Innovation of China，2018，15（14）：087-090
【Abstract】 Objective：To discuss the imaging features of invasive lung adenocarcinoma with pure ground-glass nodule（pGGN）.Method：A total of 46 cases with pGGN received the multi-slice spiral CT scanning in our hospital from January 2012 to December 2017 were retrospective analysis，and they were divided into invasive lung adenocarcinoma group（24 cases）and non-invasive lung adenocarcinoma group（22 cases），according to the histological types confirmed by the pathological results.The focal size，density，peripheral and internal signs were compared between the two groups.Result：The focal size and density in the invasive lung adenocarcinoma group were bigger than those in the non-invasive lung adenocarcinoma group（P<0.05）.There were no statistical significance in the three-dimensional imaging ratio between the two groups（P>0.05）.The lobulation sign and vessel convergence sign of pGGN in the invasive lung adenocarcinoma group more than those in the non-invasive lung adenocarcinoma group（字2=25.097，5.502，P<0.05）；there were no statistical significance in the spicule sign，vocule sign and air bronchogram of pGGN in the two groups（P>0.05）.Conclusion：The comprehensive analysis on the size and density of pGGN and the lobulation sign ，vessel convergence sign and others of index are good to make the differential diagnosis of invasive lung adenocarcinoma and non-invasive lung adenocarcinoma（AIS，MIA，AAH），which it provides the basis in the early diagnosis and individualized treatment.
【Key words】 Pure ground-glass nodule； Invasive lung adenocarcinoma； 64-slice spiral CT scanning
First-author’s address：Jiangmen Xinhui People’s Hospital，Jiangmen 529100，China
doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2018.14.021
单纯磨玻璃密度结节（pure ground-glass nodule，pGGN）为肺部在影像学上表现为圆形或椭圆形形状、边界清晰的肺部局灶性高密度影，该病灶内无实性结节出现，且在高密度影中可见穿行的血管和支气管影[1]。有研究表明影像学上出现pGGN，提示出现早期肺癌的可能性较大，且持续存在的pGGN多为早期肺腺癌[2-3]。由于肺浸润性腺癌和非浸润性腺癌两者虽然在影像学上均具有pGGN病灶，但两者预后差异较大[4]。因此本研究探讨了临床影像学上表现为单纯磨玻璃密度结节的肺浸润性腺癌和非浸润性腺癌的影像学特征差异，现报道如下。 1 资料与方法
1.1 一般资料 回顾性分析2012年1月-2017年12月于本院进行诊治，并接受胸部多排螺旋CT扫描检查，检查结果提示肺部伴有pGGN的46例患者的一般资料。纳入标准：（1）患者临床诊断为肺浸润性腺癌，并经病理学检查证实；（2）患者CT影像学检查提示伴有肺部单纯磨玻璃密度结节；（3）患者无严重的肝肾等重要器官基础疾病。排除标准：（1）患者临床诊断为肺部其他性质恶性肿瘤：（2）患者伴有严重的基础疾病：（3）患者不愿加入本研究。其中男17例，女29例；年龄42～79岁，平均（54.92±6.47）岁；单发病灶41例，2个病灶3例，3个病灶2例；病灶位于左肺上叶8例，左肺下叶3例，右肺上叶21例，右肺中叶8例，右肺下叶6例。46例患者经手术病理确诊，按照肺癌组织学类型分为浸润性腺癌组（24例）和非浸润性腺癌组（22例）。根据2011年IASLC/ATS/ERS国际多学科对肺腺癌的分类方案，将肺腺癌分为非典型腺瘤性增生（Atypical adenomatous hyperplasia，AAH）、原位腺癌（Adenocarcinoma in situ，AIS）、微浸润性腺癌（Minimally invasive adenocarcinoma，MIA）、浸润性腺癌（贴壁状为主、乳头状为主、腺泡状为主、微乳头状为主和实性为主伴有黏液产物）与浸润性腺癌变型（浸润性黏液腺癌、胶样型腺癌、胎儿型腺癌以及肠型腺癌）[5]。46例患者中AIS 10例，MIA 4例，AAH 8例，浸润性腺癌以贴壁状为主14例，浸润性腺癌以乳头状为主7例，浸润性腺癌以腺泡状为主3例。以病理结果为标准，将患者分为浸润性腺癌组和非浸润性腺癌组（AIS、MIA、AAH）。本研究通过本院伦理委员会批准。
1.2 方法
1.2.1 影像学检查方法 采用飞利浦64层螺旋CT对患者进行检查。CT扫描条件为：电压120 kV，电流80 mA，螺距为1.75，层厚为3.75 mm，矩阵512×512。
1.2.2 影像学图像分析 （1）由三名经验丰富的高年资放射科医师对影像学图像进行分析。（2）病灶大小和三维比率测定：病灶大小为影像学横断面图像上测定病灶最大横径，三维比率为病灶在横断面、冠状面、矢状面上最大左右径、上下径、前后径三者中最大值与最小值的比值。（3）对pGGN病灶边缘和内部特征进行分析，pGGN内部特征包含分叶征、毛刺征、空泡征、支气管充气征以及胸膜牵拉征等[6]。
1.3 统计学处理 采用SPSS 19.0软件对所得数据进行统计分析，计量资料用（x±s）表示，比较采用t检验：计数资料以率（%）表示，比较采用字2检验，P<0.05为差异有统计学意义。
2 结果
2.1 两组一般资料比较 46例pGGN患者中，24例浸润性腺癌，22例非浸润性腺癌，两组患者一般资料比较，差异无统计学意义（P>0.05），具有可比性，见表1。
2.2 两组病灶影像学表现比较 53个pGGN病灶中，浸润性腺癌组28个，非浸润性腺癌组25个。浸润性腺癌组pGGN大小、密度均显著高于非浸润性腺癌组，差异均有统计学意义（P<0.05）。两组pGGN病灶三维比率比较，差异无统计学意义（P>0.05）。浸润性腺癌组pGGN病灶分叶征、血管集束征与非浸润性腺癌组比较，差异均有统计学意义（字2=25.097、5.502，P<0.05）；浸润性腺癌组pGGN病灶毛刺征、空泡征、支气管充气征与非浸润性腺癌组比较，差异均无统计学意义（P>0.05）。见表2。典型病例见图1～3。
3 讨论
肺癌目前是全世界范围内癌症引起死亡的主要原因，不同地区肺癌和不同组织学类型肺癌患者的5年生存率不同，为4%～17%[7-8]。肺腺癌是肺癌最为常见的病理类型，根据最新的肺腺癌的病理学分类标准，肺腺癌主要分为非典型腺瘤性增生（AAH）、原位腺癌（AIS）、微浸润性腺癌（MIA）、浸润性腺癌（贴壁状为主、乳头状为主、腺泡状为主、微乳头状为主和实性为主伴有黏液产物）与浸润性腺癌变型（浸润性黏液腺癌、胶样型腺癌、胎儿型腺癌以及肠型腺癌）[5]。文献[9-11]研究表明，非浸润性腺癌如AIS、MIA、AAH等的患者5年生存率接近，而浸润性腺癌的5年生存率显著降低。pGGN病灶在影像学肺窗上主要表现为类圆形的密度增高影，但不掩盖在其内走形的血管或支气管影[12]。目前，有研究表明对影像学存在pGGN的患者，应高度怀疑早期肺癌[13]。由于浸润性腺癌和非浸润性腺癌的预后差异较大，因此本研究分析了影像学表现为pGGN的浸润性腺癌和非浸润性腺癌的影像学特征差异。
本研究共纳入46例患者，包括53个病灶。浸润性腺癌组pGGN病灶大小、密度均高于非浸润性腺癌组，差异均有统计学意义（P<0.05）。有研究表明pGGN病灶大小>16.4 mm时，应高度怀疑浸润性腺癌的可能，本研究中浸润性腺癌组pGGN病灶大小为（18.93±5.24）mm。此外，病灶毛刺征和分叶征象等也是提示病灶恶性病变的有效指标[14]。本研究中，浸润性腺癌组pGGN病灶分叶征象21例（87.50%）显著多于非浸润性腺癌组3例（13.64%），差异有统计学意义（P<0.05）。但两组毛刺征象例数比较，差异无统计学意义（P>0.05）。其原因可能为肺腺癌早期癌细胞均匀向周围生长，未出现淋巴管或支气管浸润症状，因此其边缘较为光滑，后期随着癌灶的扩大和浸润程度的增加，病灶各方向癌细胞生长速度出现差异，再受到病灶周围组织的牵拉、阻碍，因此边缘会呈现分叶征象[15-16]。血管集束征象的形成主要是由于恶性肿瘤生长活跃，病灶内纤维组织增生牵拉临近血管向肿瘤组织内集中所致，主要包括血管进入或穿过肿瘤组织、血管受牵拉向病灶移位、血管在肿瘤病灶边缘截断三种情况[17-18]。对于pGGN病灶，若病灶内出现增粗、聚集的血管或病灶边缘有血管连接，则应考虑病灶有恶变可能[19]。本研究中，浸润性腺癌組pGGN血管集束征象发生18例（75.00%），显著多于非浸润性腺癌组的9例（40.91%），差异有统计学意义（P<0.05）。提示血管集束征象与pGGN病灶恶化程度密切相关[20]。此外，两组pGGN病灶空泡征象、支气管充气征象比较，差异均无统计学意义（P>0.05）。可能与本研究中样本数量较少，以及病灶对周围组织浸润程度较低等有关。 综上所述，结合影像学上pGGN病灶大小、密度以及分叶征、血管集束征象等指标进行综合分析，有助于鉴别浸润性腺癌和AIS、MIA、AAH等非浸润性腺癌，有助于为疾病的早期诊断、鉴别诊断和制定患者个体化治疗方案提供依据。
参考文献
[1]张怀信，周伟，蒋雪峰.良恶性肺部孤立局灶性磨玻璃密度结节CT征象及其临床诊断价值[J].河北医科大学学报，2016，37（12）：1458-1461.
[2]袁林，于丽娟，李迎辞，等.表现为单纯磨玻璃密度结节的肺浸润性腺癌的影像学特征分析[J].中华核医学与分子影像杂志，2017，37（12）：753-757.
[3] Kakinuma R，Muramatsu Y，Kusumoto M，et al.Solitary Pure Ground-Glass Nodules 5 mm or Smaller：Frequency of Growth[J].Radiology，2015，276（3）：873-882.
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[8]任剑飞，周建娅，丁伟，等.伴微乳头结构肺腺癌的临床病理特征及影像学特点[J].中华肿瘤杂志，2014，36（4）：282-286.
[9]肖时满，张玉，强金伟，等.超高分辨率CT（UHRCT）鉴别肺原位腺癌（AIS）与微浸润腺癌（MIA）[J].复旦学报（医学版），2014，41（3）：285-290.
[10]曹捍波，张永奎，王善军，等.肺原位腺癌和微浸润腺癌的CT诊断和鉴别诊断探讨[J].医学影像学杂志，2015，12（9）：1587-1591.
[11]周莹，刘士远，李琼，等.临床ⅠA期周围型肺腺癌病理性脉管浸润与其薄层CT征象的相关性研究[J].中华放射学杂志，2015，49（4）：259-263.
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[18]胡碧波，闫昆，华奇峰.周围型肺腺癌的高分辨率CT表现与最新病理分型的相关性分析[J].中国癌症杂志，2014，24（5）：397-400.
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[20]袁林，于麗娟，李迎辞，等.肺内单纯磨玻璃结节的影像学特征及鉴别诊断价值[J].肿瘤学杂志，2017，23（2）：145-149.
（收稿日期：2018-03-08） （本文编辑：张帅）
【关键词】 单纯磨玻璃密度结节； 肺浸润性腺癌； 64层螺旋CT
Analysis of Imaging Features of Pulmonary Infiltrating Adenocarcinoma with Pure Ground-glass Nodule/WEN Kangyan，YE Wenqin，ZHANG Ziqin，et al.//Medical Innovation of China，2018，15（14）：087-090
【Abstract】 Objective：To discuss the imaging features of invasive lung adenocarcinoma with pure ground-glass nodule（pGGN）.Method：A total of 46 cases with pGGN received the multi-slice spiral CT scanning in our hospital from January 2012 to December 2017 were retrospective analysis，and they were divided into invasive lung adenocarcinoma group（24 cases）and non-invasive lung adenocarcinoma group（22 cases），according to the histological types confirmed by the pathological results.The focal size，density，peripheral and internal signs were compared between the two groups.Result：The focal size and density in the invasive lung adenocarcinoma group were bigger than those in the non-invasive lung adenocarcinoma group（P<0.05）.There were no statistical significance in the three-dimensional imaging ratio between the two groups（P>0.05）.The lobulation sign and vessel convergence sign of pGGN in the invasive lung adenocarcinoma group more than those in the non-invasive lung adenocarcinoma group（字2=25.097，5.502，P<0.05）；there were no statistical significance in the spicule sign，vocule sign and air bronchogram of pGGN in the two groups（P>0.05）.Conclusion：The comprehensive analysis on the size and density of pGGN and the lobulation sign ，vessel convergence sign and others of index are good to make the differential diagnosis of invasive lung adenocarcinoma and non-invasive lung adenocarcinoma（AIS，MIA，AAH），which it provides the basis in the early diagnosis and individualized treatment.
【Key words】 Pure ground-glass nodule； Invasive lung adenocarcinoma； 64-slice spiral CT scanning
First-author’s address：Jiangmen Xinhui People’s Hospital，Jiangmen 529100，China
doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2018.14.021
单纯磨玻璃密度结节（pure ground-glass nodule，pGGN）为肺部在影像学上表现为圆形或椭圆形形状、边界清晰的肺部局灶性高密度影，该病灶内无实性结节出现，且在高密度影中可见穿行的血管和支气管影[1]。有研究表明影像学上出现pGGN，提示出现早期肺癌的可能性较大，且持续存在的pGGN多为早期肺腺癌[2-3]。由于肺浸润性腺癌和非浸润性腺癌两者虽然在影像学上均具有pGGN病灶，但两者预后差异较大[4]。因此本研究探讨了临床影像学上表现为单纯磨玻璃密度结节的肺浸润性腺癌和非浸润性腺癌的影像学特征差异，现报道如下。 1 资料与方法
1.1 一般资料 回顾性分析2012年1月-2017年12月于本院进行诊治，并接受胸部多排螺旋CT扫描检查，检查结果提示肺部伴有pGGN的46例患者的一般资料。纳入标准：（1）患者临床诊断为肺浸润性腺癌，并经病理学检查证实；（2）患者CT影像学检查提示伴有肺部单纯磨玻璃密度结节；（3）患者无严重的肝肾等重要器官基础疾病。排除标准：（1）患者临床诊断为肺部其他性质恶性肿瘤：（2）患者伴有严重的基础疾病：（3）患者不愿加入本研究。其中男17例，女29例；年龄42～79岁，平均（54.92±6.47）岁；单发病灶41例，2个病灶3例，3个病灶2例；病灶位于左肺上叶8例，左肺下叶3例，右肺上叶21例，右肺中叶8例，右肺下叶6例。46例患者经手术病理确诊，按照肺癌组织学类型分为浸润性腺癌组（24例）和非浸润性腺癌组（22例）。根据2011年IASLC/ATS/ERS国际多学科对肺腺癌的分类方案，将肺腺癌分为非典型腺瘤性增生（Atypical adenomatous hyperplasia，AAH）、原位腺癌（Adenocarcinoma in situ，AIS）、微浸润性腺癌（Minimally invasive adenocarcinoma，MIA）、浸润性腺癌（贴壁状为主、乳头状为主、腺泡状为主、微乳头状为主和实性为主伴有黏液产物）与浸润性腺癌变型（浸润性黏液腺癌、胶样型腺癌、胎儿型腺癌以及肠型腺癌）[5]。46例患者中AIS 10例，MIA 4例，AAH 8例，浸润性腺癌以贴壁状为主14例，浸润性腺癌以乳头状为主7例，浸润性腺癌以腺泡状为主3例。以病理结果为标准，将患者分为浸润性腺癌组和非浸润性腺癌组（AIS、MIA、AAH）。本研究通过本院伦理委员会批准。
1.2 方法
1.2.1 影像学检查方法 采用飞利浦64层螺旋CT对患者进行检查。CT扫描条件为：电压120 kV，电流80 mA，螺距为1.75，层厚为3.75 mm，矩阵512×512。
1.2.2 影像学图像分析 （1）由三名经验丰富的高年资放射科医师对影像学图像进行分析。（2）病灶大小和三维比率测定：病灶大小为影像学横断面图像上测定病灶最大横径，三维比率为病灶在横断面、冠状面、矢状面上最大左右径、上下径、前后径三者中最大值与最小值的比值。（3）对pGGN病灶边缘和内部特征进行分析，pGGN内部特征包含分叶征、毛刺征、空泡征、支气管充气征以及胸膜牵拉征等[6]。
1.3 统计学处理 采用SPSS 19.0软件对所得数据进行统计分析，计量资料用（x±s）表示，比较采用t检验：计数资料以率（%）表示，比较采用字2检验，P<0.05为差异有统计学意义。
2 结果
2.1 两组一般资料比较 46例pGGN患者中，24例浸润性腺癌，22例非浸润性腺癌，两组患者一般资料比较，差异无统计学意义（P>0.05），具有可比性，见表1。
2.2 两组病灶影像学表现比较 53个pGGN病灶中，浸润性腺癌组28个，非浸润性腺癌组25个。浸润性腺癌组pGGN大小、密度均显著高于非浸润性腺癌组，差异均有统计学意义（P<0.05）。两组pGGN病灶三维比率比较，差异无统计学意义（P>0.05）。浸润性腺癌组pGGN病灶分叶征、血管集束征与非浸润性腺癌组比较，差异均有统计学意义（字2=25.097、5.502，P<0.05）；浸润性腺癌组pGGN病灶毛刺征、空泡征、支气管充气征与非浸润性腺癌组比较，差异均无统计学意义（P>0.05）。见表2。典型病例见图1～3。
3 讨论
肺癌目前是全世界范围内癌症引起死亡的主要原因，不同地区肺癌和不同组织学类型肺癌患者的5年生存率不同，为4%～17%[7-8]。肺腺癌是肺癌最为常见的病理类型，根据最新的肺腺癌的病理学分类标准，肺腺癌主要分为非典型腺瘤性增生（AAH）、原位腺癌（AIS）、微浸润性腺癌（MIA）、浸润性腺癌（贴壁状为主、乳头状为主、腺泡状为主、微乳头状为主和实性为主伴有黏液产物）与浸润性腺癌变型（浸润性黏液腺癌、胶样型腺癌、胎儿型腺癌以及肠型腺癌）[5]。文献[9-11]研究表明，非浸润性腺癌如AIS、MIA、AAH等的患者5年生存率接近，而浸润性腺癌的5年生存率显著降低。pGGN病灶在影像学肺窗上主要表现为类圆形的密度增高影，但不掩盖在其内走形的血管或支气管影[12]。目前，有研究表明对影像学存在pGGN的患者，应高度怀疑早期肺癌[13]。由于浸润性腺癌和非浸润性腺癌的预后差异较大，因此本研究分析了影像学表现为pGGN的浸润性腺癌和非浸润性腺癌的影像学特征差异。
本研究共纳入46例患者，包括53个病灶。浸润性腺癌组pGGN病灶大小、密度均高于非浸润性腺癌组，差异均有统计学意义（P<0.05）。有研究表明pGGN病灶大小>16.4 mm时，应高度怀疑浸润性腺癌的可能，本研究中浸润性腺癌组pGGN病灶大小为（18.93±5.24）mm。此外，病灶毛刺征和分叶征象等也是提示病灶恶性病变的有效指标[14]。本研究中，浸润性腺癌组pGGN病灶分叶征象21例（87.50%）显著多于非浸润性腺癌组3例（13.64%），差异有统计学意义（P<0.05）。但两组毛刺征象例数比较，差异无统计学意义（P>0.05）。其原因可能为肺腺癌早期癌细胞均匀向周围生长，未出现淋巴管或支气管浸润症状，因此其边缘较为光滑，后期随着癌灶的扩大和浸润程度的增加，病灶各方向癌细胞生长速度出现差异，再受到病灶周围组织的牵拉、阻碍，因此边缘会呈现分叶征象[15-16]。血管集束征象的形成主要是由于恶性肿瘤生长活跃，病灶内纤维组织增生牵拉临近血管向肿瘤组织内集中所致，主要包括血管进入或穿过肿瘤组织、血管受牵拉向病灶移位、血管在肿瘤病灶边缘截断三种情况[17-18]。对于pGGN病灶，若病灶内出现增粗、聚集的血管或病灶边缘有血管连接，则应考虑病灶有恶变可能[19]。本研究中，浸润性腺癌組pGGN血管集束征象发生18例（75.00%），显著多于非浸润性腺癌组的9例（40.91%），差异有统计学意义（P<0.05）。提示血管集束征象与pGGN病灶恶化程度密切相关[20]。此外，两组pGGN病灶空泡征象、支气管充气征象比较，差异均无统计学意义（P>0.05）。可能与本研究中样本数量较少，以及病灶对周围组织浸润程度较低等有关。 综上所述，结合影像学上pGGN病灶大小、密度以及分叶征、血管集束征象等指标进行综合分析，有助于鉴别浸润性腺癌和AIS、MIA、AAH等非浸润性腺癌，有助于为疾病的早期诊断、鉴别诊断和制定患者个体化治疗方案提供依据。
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（收稿日期：2018-03-08） （本文编辑：张帅）