EV71通过促进ACOX1蛋白降解和ROS积累诱导神经细胞凋亡和自噬的初步研究

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肠道病毒71型(Enterovirus 71,EV71)感染引起手足口病(hand,foot,and mouth disease,HFMD),部分病例伴有神经系统并发症,甚至导致死亡。然而,关于EV71感染导致神经炎症及神经细胞死亡的机制还不完全清楚。本研究中,我们发现了一种EV71感染导致神经细胞凋亡和自噬的新机制。我们使用人类全基因组cDNA文库进行酵母双杂交筛选,发现EV71聚合酶3D蛋白(RNA-dependent RNA polymerase,RdRp)与过氧化物酶体酰基辅酶A氧化酶1蛋白(Acyl-coenzyme A oxidase 1,ACOX1)相互作用,并通过蛋白质免疫共沉淀(Co-Immunoprecipitation,Co-IP)验证了两者的相互作用,进一步的实验发现3D蛋白通过其手掌结构域与ACOX1的N端结构域相互作用。我们还发现,EV71感染下调ACOX1蛋白水平的表达,但不影响其mRNA水平的表达。在人星形胶质细胞瘤细胞(U251)中稳定表达的3D蛋白也使ACOX1蛋白下降,并且这种下调部分依赖蛋白酶体途径。ACOX1是过氧化物酶体(Peroxisome)的重要组成部分,是过氧化物酶体中长链脂肪酸(very long chain fatty acid,VLCFA)β氧化过程的关键限速酶。文献报道,ACOX1蛋白的缺失会造成过氧化物酶体数量减少、血液中VLCFA积累、神经细胞脱髓鞘和神经炎症的发生。我们的研究发现,使用siRNA敲低ACOX1的表达会使U251细胞中过氧化物酶体数量减少。并且,EV71感染使RD细胞和U251细胞中过氧化物酶体的数量减少。过氧化物酶体的组成型蛋白ABCD1的缺失也会造成过氧化物酶体β氧化功能障碍、VLCFA积累和神经细胞脱髓鞘并导致神经细胞发生凋亡;因此我们推测,ACOX1表达量下降可能也会造成神经细胞的凋亡。我们使用CCK8细胞增殖和毒性检测实验发现,在神经细胞细胞系SK-N-SH和U251中,干扰ACOX1会使活细胞数量减少,而在RD细胞中干扰ACOX1,活细胞数量无明显变化。进一步检测死细胞和受损细胞释放的LDH发现,在SK-N-SH细胞中干扰ACOX1会时间依赖地导致细胞损伤和死亡。U251细胞中稳定表达的3D蛋白也使活细胞减少。接着我们检测了细胞凋亡和自噬的标志蛋白的表达,结果证明在神经细胞SK-N-SH和U251细胞系中干扰ACOX1导致细胞凋亡和自噬,而在RD细胞中干扰ACOX1不会导致细胞凋亡。在人星形胶质细胞瘤细胞(U251)中干扰过氧化物酶体组成蛋白PEX19也导致细胞凋亡和自噬。我们假设EV71可通过下调ACOX1蛋白导致神经细胞病变。使用稳定干扰ACOX1的U251和SK-N-SH细胞系进行实验发现:对照细胞中EV71感染会显著造成细胞病变(Cytopathic Effect,CPE)、细胞凋亡指示剂Hoechst 33258染色加深、活细胞数量减少(CCK8实验)和LDH释放增加;而在稳定干扰ACOX1的细胞中,EV71造成的以上细胞病变现象显著减弱,说明在SK-N-SH和U251细胞中,EV71感染是通过下调ACOX1造成细胞病变的。我们进一步探究EV71通过调控ACOX1导致细胞病变的机制。已有文献报道ACOX1缺失和过氧化物酶体功能障碍会导致细胞内活性氧(reactive oxygen species,ROS)水平升高,而ROS升高与细胞凋亡有关。EV71感染RD细胞和U251细胞均导致ROS水平升高,而干扰ACOX1只会在U251细胞中使ROS升高。EV71感染和干扰ACOX1均诱导RD细胞中抗氧化蛋白血红素加氧酶1(heme oxygenase1,HO-1)的表达,而降低U251细胞中HO-1的表达。并且,EV71感染和干扰ACOX1通过DJ-1/NRF2通路调控HO-1表达;此外U251细胞中稳转EV71的3D蛋白也通过DJ-1/NRF2通路降低HO-1的表达。在RD细胞和U251细胞中,加入抗氧化剂N-乙酰-L-半胱氨酸(NAC)和α-硫辛酸(α-lipoic acid,LA)均能保护EV71感染的细胞,说明EV71感染可通过诱导ROS的积累导致细胞病变。最后,我们发现干扰ACOX1可促进EV71的复制,并且这种抑制作用在神经细胞U251中是部分通过诱导ROS来实现的,加入抗氧化剂能抑制EV71复制。综上所述,我们发现了一种EV71感染导致神经细胞凋亡和自噬的新机制。EV71感染可通过其3D蛋白下调过氧化物酶体中ACOX1蛋白的表达并使过氧化物酶体数量减少。在EV71感染和ACOX1蛋白减少的神经细胞中,一方面ROS大量产生,另一方面细胞内抗氧化通路被抑制,导致细胞内ROS的积累和凋亡/自噬的发生;而抗氧化剂一方面能减少ROS,另一方面能抑制EV71复制,进而达到保护细胞的作用。
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