丝切蛋白棒状结构致慢性脑低灌注相关认知受损大鼠海马突触丢失

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研究目的:慢性脑低灌注(chronic cerebral hypoperfusion,CCH)是导致卒中后认知障碍(Post-stroke cognitive impairment,PSCI)的一个重要病理生理基础,但其发病机制仍不确定。本研究通过永久性双侧颈总动脉阻断(permanent bilateral common carotid artery occlusion,BCCAO)模拟大鼠CCH状态,通过Morris水迷宫实验测试大鼠认知功能受损的特点及规律,并运用Golgi-Cox染色、透射电镜、免疫荧光双标及Western blot等实验方法量化分析海马CA1区突触可塑性及丝切蛋白棒状结构(cofilin rods)的变化特点,并探讨二者的相关性,进一步揭示CCH致学习记忆受损大鼠海马突触丢失的机制。材料与方法:将190只雄性SD大鼠按随机数字表法分为假手术对照组(sham组,n=80)和永久性双侧颈总动脉阻断实验组(BCCAO组,n=110),再用同样方法随机分成1周、4周、12周、24周共4个亚组。通过BCCAO建立CCH大鼠模型。运用Morris水迷宫评估大鼠空间学习记忆功能;通过高尔基染色(Golgi-Cox)量化海马CA1区树突棘密度变化规律;透射电镜量化分析海马CA1区突触密度及突触超微结构的变化规律;通过对丝切蛋白和突触素(synaptophysin,SYN)进行免疫荧光双标激光共聚焦显微镜原位量化分析丝切蛋白棒状结构与突触数量变化规律,分析二者的相关性;并运用蛋白质免疫印迹(Western blot)量化分析海马丝切蛋白和SYN蛋白表达的动态变化特点。结果:1.BCCAO大鼠参考记忆受损出现于术后4周,并持续到24周,BCCAO组大鼠平台探索训练较Sham组潜伏期显著延长;BCCAO组大鼠工作记忆于术后1周即出现,并持续至术后24周。2.Golgi染色量化海马CA1区树突棘密度显示,与Sham组比较,1周至24周BCCAO组大鼠海马CA1区树突棘密度显著减少(1周至24周Sham组vs.BCCAO组树突棘密度分别为:12.55±1.75vs.10.39±1.94;12.37±2.55vs.8.62±1.49;12.65±2.76vs.6.94±1.86;12.87±2.38vs.7.03±2.09),两者具有统计学差异(1周组P=0.018,4周组P=0.001,12周组P(27)0.001,24周组P(27)0.001)。BCCAO组内4个时间点的树突棘密度比较亦有统计学差异(F(3,116)=24.682,P(27)0.001),BCCAO组间比较显示1周至12周CA1区树突棘密度呈持续性减少(1周BCCAO组vs.4周BCCAO组P(27)0.001,4周BCCAO组vs.12周BCCAO组P(27)0.001,12周BCCAO组vs.24周BCCAO组P=0.837,二者无统计学差异)。3.透射电镜分析突触超微结构变化结果表明,与Sham组比较,BCCAO组1至24周突触密度显著下降,BCCAO组间从第4周开始突触密度持续性下降;BCCAO组突触间隙1至24周明显增宽,BCCAO组间12周增宽最明显;BCCAO组突触后致密物厚度显著下降,BCCAO组间从第1周开始持续下降;BCCAO组突触后活性区长度12周、24周组明显减小,BCCAO组间差异无统计学意义,BCCAO组界面曲率从4周开始显著减小,BCCAO组间从第4周持续减少。鉴于突触界面曲率等突触结构在突触传递中的重要作用,推测CCH可致实验大鼠海马突触传递效能明显受损。4.免疫荧光双标结果揭示,Sham组无丝切蛋白棒状结构的形成,BCCAO组从第1周出现丝切蛋白棒状结构(1周至24周BCCAO组丝切蛋白棒状结构数量分别为9.65±3.87;11.05±4.38;21.60±6.98;18.20±6.30),并从4周开始持续性增加(F(3,76)=21.307,P(27)0.001)。BCCAO大鼠海马CA1区突触丢失量达23.99%-50.93%,与Sham组比较,BCCAO组突触素明显减少(1周至24周Sham组与BCCAO组突触素荧光光密度分别为:99.52±29.87vs.75.64±25.54;97.50±15.89vs.63.16±18.49;100.26±23.87vs.52.36±13.72;102.25±23.39vs.50.17±14.15),BCCAO组间比较说明从第1周开始,突触丢失明显增加(F(3,76)=7.892,P(27)0.001)。丝切蛋白棒状结构荧光光密度与突触素荧光光密度相关性分析提示二者存在负相关关系(r=-0.52,P(27)0.0001),鉴于此,我们可推测丝切蛋白棒状结构可导致突触丢失。5.Western blot结果提示丝切蛋白表达量的上调伴随突触素蛋白的下调,二者Pearson相关性分析呈负相关(r=-0.789,P(27)0.0001),进一步验证丝切蛋白在突触丢失中的重要作用。结论:CCH可引发实验动物明显、持续的空间学习和记忆能力受损等认知功能障碍,并同步引发大鼠海马CA1区突触超微结构改变及树突棘密度的明显下降;免疫荧光双标共聚焦及蛋白质免疫印迹检测进一步揭示慢性脑低灌注大鼠海马CA1区丝切蛋白棒状结构明显增多,突触素蛋白表达则明显减少,二者呈明显负相关,提示海马CA1区突触丢失是慢性脑低灌注大鼠持续性学习记忆受损的重要病理生理基础,而CCH所致海马丝切蛋白棒状结构明显增多则可能是引发其突触功能受损的重要致病机制之一。
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