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卵胎生(产仔)是由卵生繁殖模式通过逐渐增加卵滞留和胚胎在母体子宫内发育的时间进化而来的繁殖模式。除单孔类以外的所有哺乳动物均为胎生繁殖模式(极端胎性营养卵胎生),该繁殖模式在鱼类、两栖类和爬行类中至少有150多种独立的进化起源。尽管卵胎生繁殖模式有降低胚胎死亡率、加速胚胎发育、优化后代表型和避免母体选择合适的产卵巢址等优势,但同时也具有较高的繁殖代价,例如:增加母体死亡率、降低母体生育力或者繁殖输出和由于减少交配次数或者窝卵数而导致的后代遗传多样性降低等,因此限制了该繁殖模式的进化。有鳞类爬行动物(蜥蜴和蛇)提供了研究卵胎生繁殖模式进化以及这种从卵生到卵胎生转变的适应意义最理想的动物模型,因为该类群动物有着较高的繁殖模式多样性。更为重要的是,大约有近20%的有鳞类爬行动物为卵胎生,且在有鳞类爬行动物(蜥蜴和蛇)100多个支序中发生了卵胎生进化,远远大于其他非哺乳脊椎动物支序中发生卵胎生进化的总和。然而,至今,人们对于卵胎生进化的选择压力还不是很清楚。
从卵生转变为卵胎生繁殖模式被认为是通过逐渐增加母体产卵前卵在母体输卵管内的滞留时间,进而出现具有不同程度的卵滞留现象,最终发展成为胚胎生长完全在母体内进行而产出完全发育的后代。随着卵滞留程度的加深,胚胎的生长需要母体具有更大的腹腔容纳量,而这种空间的需求将反映在母体外在的形态学特征上。栖息于西班牙北部阿斯图里亚斯省的7种蜥蜴科蜥蜴外在形态特征差异与各物种卵滞留程度相关联。这7种蜥蜴根据卵滞留程度的不同而被分为三个类群:高度滞留、中度滞留和低度滞留。三个类群间各物种的体长大小的差异用腹长与体长的线性回归去除。单因子方差分析显示三个类群的腹长与体长的回归剩余值的平均值之间存在着显著差异,高度卵滞留类群的回归剩余值最大,低度卵滞留类群的最小,中度滞留介于两者之间。这是首次通过分析卵滞留程度和外部形态学特征来探讨蜥蜴卵胎生进化的选择压力的研究。
卵胎生在蜥蜴类动物中发生进化是因为相对稳定的温度有利于胚胎发育。为了检测这一假说,将宁波滑蜥(Scincella modesta)的卵置于两个恒温处理(18℃和21℃)以及5个自然巢址(温度随外界环境而自然波动)中进行孵化。孵化成功率在较低温度以及自然巢址中都比较高,各处理间没有显著差异。7个温度处理中的孵化期长度差异显著,孵化期长度随着温度的增高而下降,但并非呈线性的,在相同的平均温度下,恒温处理下的孵化期长度要小于自然巢址中的波动温度。不同热处理下孵出的幼体除了在体重方面没有显著差异外,在局部形态学特征上存在着显著差异。21℃处理下孵出的幼体具有体长、尾长、头长、头宽、前肢长和后肢长,18℃下孵出的幼体最小,而其余各处理介于两者之间。热变异大的处理下孵出的幼体总是小于热变异小的处理。单因子方差分析显示7个热处理下孵化的幼体的疾跑速存在显著差异,18℃下孵出的幼体运动表现最差,21℃下孵出的幼体表现最好。这项研究的结果为相对稳定的温度有利于蜥蜴卵胎生进化提供了强有力的证据,同时也证实热变异和平均温度在卵胎生进化过程中起着重要的选择压力作用。
有鳞类爬行动物卵胎生繁殖模式的进化起源同冷气候有着紧密的联系,寒冷气候环境下的温度被认为是卵生转变为卵胎生繁殖模式的重要进化选择压力。一些研究者认为热变异而非平均孵化温度在卵胎生进化历程中起着重要的选择压力作用。将栖息于冷气候环境下的卵生种捷蜥(Lacerta agolis)卵按照CTE模型(一个恒温27℃,和三个波动温度27±2℃,27±4℃和27±6℃,平均温度均为27℃)孵化,来检测孵化期间的热变异对于孵化期以及同适合度相关的幼体表形特征的影响。四种热处理下的孵化期长度存在着显著差异,但最大差别仅2天左右,27±2℃处理下孵化期最短,27±6℃最长,其余两处理下孵化期介于两者之间。四种热处理下孵出的幼体在大小、体重、运动表现能力以及早期生长方面均没有显著差异,表明孵化期间具有多个温度振幅的波动热环境对栖息于冷气候环境的捷蜥幼体与适合度相关的表形特征没有显著的修饰作用。因此,热体系中的热变异在卵胎生进化过程中没有起到重要的进化选择压力作用。
首次继1995年母体操纵假说提出之后以栖息于温带气候环境下的卵生石龙子(Eumeces chinensis)为模式动物检测该假说。实验所用的37条怀卵母体采自中国东部的浙江省丽水市郊区。将产卵前的雌体置于3个热处理中,其中12条母体提供每日14小时光照时间,13条母体提供10小时光照,其余的12条雌体没有任何调温机会(体温随室内环境温度而改变)。怀卵的母体选择体温偏低且调温更为精确。三种处理下的雌体繁殖特征没有显著差异。长短调温组下母体的产卵时间要早于非调温组母体,但新生卵的胚胎历期没有显著差异。每窝随机取6枚卵置于5种热处理下孵化(详细孵化处理见正文)。孵化温度显著影响孵化期长度,但母体热处理以及两者之间的交互作用不影响孵化期长度。母体热处理对孵化幼体的表形特征具有显著的修饰作用,但孵化温度和两者的交互作用没有显著作用。长调温下母体所产卵孵化出的幼体具有较长的体长、腹长和头长,且比另两组母体处理下产卵孵出的幼体有更好的运动表现,非调温处理下母体产卵所孵出的幼体的体长、腹长和头长最短,且运动表现最差。各处理下其他孵出幼体的形态学特征均未见显著差异。这些结果不仅为热变异对于那些在一定孵化温度范围内表型无显著变化的物种的幼体表型没有重要的修饰作用这一假说提供了有力证据,并且支持母体操纵假说的两个主要预测。
以栖息于冷气候环境下的蜥蜴科麻蜥属荒漠麻蜥(Eremias prezwalskii)为模式动物检测母体操纵假说。实验所用的24条怀卵母体采自中国北部地区内蒙古自治区乌拉特后旗,动物在整个孕期内被安置在实验室条件下,其中12条母体提供每日14小时光照时间,另12条母体提供10小时光照。孕期内的母体选择体温偏低但调温不精确。提供短日照处理下的母体的平均孕期长度要长于长日照处理下的母体。统计显示两处理下产出的幼体在尾长和腹鳞数上有显著差别,但在其他形态特征上没有差异。长日照处理下产出的幼体具有较长的尾长和较少的腹鳞数。幼体在出生时已呈现两性异型,去除体长的影响,雌性幼体具有较短的尾长,头长和前肢长,但具有较多的腹鳞数。长日照下产出的幼体不仅跑的快且具有较高的增长速率。我们的数据证实了母体操纵假说的相关预测:孕期母体通过体温漂移提供体内胚胎发育的最适热环境,且通过体温漂移诱导的后代表型特征能增强后代的适合度。我们的这项研究是首次以栖息于冷气候环境下的卵胎生爬行蜥蜴为模式动物检测母体操纵假说的研究。
作者开展蜥蜴类卵胎生进化研究具有极其重要的科学意义:(1)人类自身是胎生繁殖模式,对自身的繁殖模式进化问题有着浓厚的兴趣;(2)繁殖模式是同一个物种的生态学,生理学以及行为学密切相关,而且也是生活史策略的核心问题;(3)卵胎生繁殖模式的进化一直都是脊椎动物进化历史的中心议题,引发了许多备受研究者们关注的功能和进化生物学上的科学问题。