来氟米特诱导自噬的分子机制及其对ALS相关SOD1突变体的自噬性降解作用研究

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脊髓侧索硬化症(Amyotrophic lateral sclerosis,ALS)是一种致死性的神经退行性疾病,目前尚无治愈手段。在确诊病例中,90%为散发性ALS,剩下10%为家族遗传性。目前已知多种致病基因,其中20%的家族性ALS患者携带突变的铜/锌超氧化物歧化酶(Cu/Zn Superoxide dismutase 1,SOD1)基因,这些患者的运动神经元内往往有大量突变的SOD1G93A聚集物积累,进而导致运动神经元死亡。自噬是细胞对自身多余蛋白质和受损细胞器进行吞噬、降解和循环再利用的过程。在自噬发生过程中,哺乳动物雷帕霉素靶蛋白(Mammalian target of rapamycin,mTOR)和腺苷酸活化蛋白激酶(Adenosine 5’-monophosphate(AMP)-activated protein kinase,AMPK)扮演着非常重要的作用。mTOR是一种丝氨酸/苏氨酸激酶,它能够磷酸化ULK1的S757位点,从而抑制自噬体的组装。而另一方面,AMPK能够磷酸化激活ULK1的S555位点,从而诱导自噬的发生。来氟米特是一种免疫抑制剂,广泛应用于治疗类风湿性关节炎、自身免疫性疾病和器官移植。近期我们发现,来氟米特(Leflunomide)及其活性代谢产物A771726能够抑制S6K1的活性。S6K1位于mTOR下游,是一种可以被mTOR磷酸化激活的丝氨酸/苏氨酸激酶。有研究表明,在S6K1缺失小鼠和S6K1-/-肌管中,AMPK活性上调。但S6K1能否在哺乳动物细胞中调节自噬尚不明确。我们设想,来氟米特能够通过抑制S6K1的活性激活AMPK,诱导自噬发生,进而减少SOD1G93A在神经元中的聚集,延缓ALS。为验证假设,首先用A77 1726处理NSC34细胞,并对自噬相关蛋白进行Westernblot分析。结果显示,A77 1726能够反馈激活PI3K通路,显著提高自噬标志物LC3Ⅱ的表达,且呈时间剂量依赖效应。共聚焦分析显示,与阴性对照组相比,A77 1726组NSC34细胞胞浆内自噬体数量明显增加。这些实验说明,A77 1726的确能够诱导自噬。为进一步验证S6K1抑制是否能够引起自噬,分别用siRNA和S6K1抑制剂PF-4708671处理NSC34细胞,Western blot分析表明,S6K1被抑制后,LC3Ⅱ表达显著上调。共聚焦分析也显示,S6K1被抑制后,胞浆内自噬小体数量显著增加,说明抑制S6K1能够引起自噬。为深入探究A77 1726诱导自噬的机制,分别用A77 1726、S6K1siRNA和PF-4708671处理NSC34细胞,Western blot结果显示,S6K1的抑制能够上调AMPKT172、ACCS79和ULK1S555的磷酸化水平,并反馈性激活ULK1S757。为探究TAK1在A77 1726介导的自噬中扮演何种角色,我们用TAK1抑制剂5Z-7-oxozeaenol或TAK1 siRNA作用于NSC34细胞,后经A77 1726处理。Western blot分析显示,A77 1726能够磷酸化激活TAK1T184/187,而其活性被抑制后,可显著降低AMPKT172、ULK1S555的磷酸化水平,以及LC311的表达水平,提示TAK1可能是通过影响AMPK磷酸化,进而调节A77 1726诱导的自噬。最后,我们研究了A77 1726对SOD1突变蛋白聚集物的清除效果。GFP-SOD1WT和GFP-SOD1G93A质粒分别转染NSC34细胞,后经A77 1726处理。共聚焦显微镜分析显示,A771726能够显著减少GFP-SOD1阳性细胞的数量。酶标仪及流式细胞仪分析显示,A77 1726显著减少了GFP-SOD1WT和GFP-SOD1G93A转染细胞的平均荧光强度。Western blot结果表明,A77 1726显著减少了SOD1G93A聚集物的表达。为进一步探究GFP-SOD1G93A突变蛋白聚集物的减少是否是通过自噬途径降解,我们将细胞中自噬相关基因ATG7沉默,后经A771726处理。Western blot分析显示,ATG7缺失能够抑制A77 1726诱导的LC3Ⅱ表达,并阻断对SOD1G93A聚集物的清除作用。以上实验结果表明,A77 1726能够通过抑制S6K1的表达激活自噬,并促进SOD1G93A突变蛋白聚集物的自噬性降解。
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