双靶向糖脂嫁接物纳米给药系统介导的光疗对脑胶质瘤的抑制作用

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脑胶质瘤(Glioblastoma,GBM)是死亡率极高的恶性肿瘤之一。光疗作为新型的非侵袭性局部治疗手段,疗效显著、毒副作用小,为脑胶质瘤治疗提供新的策略。但光疗的氧气依赖性,会诱导肿瘤组织光疗后肿瘤血管无序增殖,导致光疗有效性下降。小分子抑制剂或抗体联合光疗,可暂时缓解肿瘤血管无序增殖问题,但其作用温和短暂、疗效低,且长时间使用易产生耐药,限制了在联合光疗方面的应用。肿瘤新生血管的生成依赖于内皮细胞的增殖,因此,将新生血管内皮细胞与肿瘤细胞同时作为治疗靶点,构建双靶向纳米给药系统,抑制新生血管内皮细胞增殖,阻断血管新生,并进一步促进肿瘤细胞凋亡坏死,可以为脑胶质瘤光疗提供一种新的策略。整合素αvβ3是一种粘附分子,参与多种信号通路,在GBM肿瘤细胞与新生血管内皮细胞均高表达。本研究采用碳二亚胺法将可生物降解的壳聚糖(Chitosan,CSO)与硬脂酸(Stearic acid,SA)嫁接,合成壳聚糖硬脂酸嫁接物(Stearic acid-g-chitosan oligosaccharide,CSOSA),并表面修饰具有整合素αvβ3高亲和性的环状多肽c(RGDfk)(cyclo(Arg-Gly-Asp-d-Phe-Lys)),制备得到具有双靶向功能的糖脂嫁接物胶束(c(RGDfk)grafted stearic acid-g-chitosan oligosaccharide,cRGD-CSOSA)。在水性介质中,CSOSA、cRGD-CSOSA可分别自聚集形成胶束结构,芘荧光法测定二者临界胶束浓度分别为57.5 μg/mL和69.8μg/mL;微粒粒度与表面电位分析仪测得二者粒径分别为64.3 ± 1.6 nm和93.5±1.4 nm,表面电位分别为 32.5±0.2 mV 和 28.3±0.9 mV。吲哚菁绿(Indocyanine green,free ICG)是一种经FDA批准可用于临床的光敏剂,在特定波长激发光条件下产生光动力治疗(Photodynamic therapy,PDT)与光热治疗(Photothermal therapy,PTT)双重效应,其激发波长长、组织穿透性好,在光疗领域具有良好前景。游离ICG水溶液不稳定,体内无选择性,且易被代谢清除,限制了其在肿瘤光疗中的应用。本研究通过四丁基碘化胺(Tetrabutylammonium iodide,TBAI)与游离ICG经正负电荷相互作用,络合得到疏水性吲哚菁绿(Hydrophobic indocyanine green,ICG),胶束包封 ICG 得到 c(RGDfk)修饰载药纳米粒(cRGD-CSOSA/ICG)。微粒粒度与表面电位分析仪测得cRGD-CSOSA/ICG 粒径为 127.0±10.8 nm,表面电位为 25.0±0.9 mV。紫外-可见分光光度法测定cRGD-CSOSA/ICG载药纳米粒的载药量为6.1±0.9%,包封率为64.8±10.0%。在水性介质中,808 nm近红外激发光条件下(2 W/cm2),cRGD-CSOSA/ICG浓度为10.0μg/mL时,激光辐射3 min,温度升高20.1℃,与游离ICG光热转换能力相当;激光辐射10 min后,活性氧(Reactive oxygen species,ROS)产生相对量提高至游离 ICG的2.4倍。经测定,相对于游离 ICG,cRGD-CSOSA/ICG可显著提高游离ICG的水溶液稳定性。以人源性脑胶质瘤细胞U87 MG和人脐静脉内皮细胞HUVECs为模型细胞,Western Blot实验结果显示,两株细胞均高表达整合素αvβ3。细胞摄取实验显示,相比于CSOSA,U87 MG和HUVECs细胞对cRGD-CSOSA的摄取均显著增加。c(RGDfk)竞争性摄取实验表明,cRGD-CSOSA通过整合素αvβ3受体介导被U87 MG和HUVECs细胞摄取。与游离ICG和CSOSA/ICG相比,在808 nm激发光条件下(2 W/cm2,3 min),cRGD-CSOSA/ICG可显著抑制新生血管内皮细胞增殖,阻断新生血管形成,并明显增强肿瘤细胞毒性。建立U87 MG裸鼠异位瘤模型,近红外荧光活体成像显示,c(RGDfk)修饰可显著提高载药纳米粒在肿瘤部位的分布聚集,相比于游离ICG,cRGD-CSOSA/ICG可长时间在肿瘤部位滞留,并可对肿瘤进行荧光成像。模型动物抗肿瘤药效学研究结果显示,与生理盐水组相比,808 nm近红外激发光处理后(1 W/cm2,3 min),游离 ICG、CSOSA/ICG 和 cRGD-CSOSA/ICG 的抑瘤率分别为 9.1%、42.4%和 80.0%,c(RGDfk)修饰载药纳米粒显著提高了脑胶质瘤光疗的动物药效。免疫组化结果显示,经808 nm近红外激发光照射后,cRGD-CSOSA/ICG组CD31表达下调,新生血管数量明显减少;C-Caspase3表达显著提高,肿瘤组织凋亡增加;Ki67表达明显降低,肿瘤细胞增殖能力下降。本研究的结果揭示,针对新生血管内皮细胞与脑胶质瘤细胞均高表达的整合素αvβ3,设计具有双靶向功能的cRGD-CSOSA/ICG载药纳米粒,具有良好的新生血管内皮细胞及肿瘤细胞靶向性。同时,在近红外激发光条件下,胞内高剂量光敏剂ICG产生PDT/PTT双重效应,具有良好的阻断新生血管形成的效果,且能进一步抑制肿瘤生长,为脑胶质瘤治疗提供了新的策略。
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