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摘要：随着吲哚菁绿（ICG）近红外荧光成像技术在外科手术中得以广泛应用，近年来在甲状腺手术中的成果也逐渐被认同。本文就ICG在甲状腺手术中识别甲状旁腺展开作一综述，帮助我们进一步认识ICG近红外荧光成像技术在甲状腺外科手术中的重要作用。
关键词：吲哚菁绿;近红外荧光成像;甲状腺;甲状旁腺
【中图分类号】R582 【文献标识码】A 【文章编号】1673-9026（2021）07-042-01
对比20年来国内外甲状腺疾病的流行病学调查数据，甲状腺疾病的患病率仍逐年攀升，甲状腺功能异常的总患病率由8.90%上升到15.17%，甲状腺结节的患病率由近10%上升到20%[1]，甲状腺癌（thyroid carcinoma，TC）已经跃居女性所有癌症发病率排序的第4位，城市女性癌症排序的第3位[2]，手术治疗已经成为分化型甲状腺癌（differentiated thyroid carcinoma，DTC）、原发性甲状旁腺功能亢进的主要治疗方式。而术中对甲状旁腺、喉返神经的保护以及转移淋巴结的彻底清扫影响患者整体预后，然而在神经监测技术广泛应用的情况下，术中喉返神经得到了有效的保护，但甲状旁腺的保护及区域淋巴结清扫仍是经验不足的青年医师面临的最大难题。
一、吲哚菁绿
近些年来，我们曾尝试的有效识别甲状旁腺（parathyroid gland，PG）方法包括超声、99mTc-MIBI 核素、CT和亚甲蓝染色法以及最为普遍应用的纳米碳负显影法，但超声和 99mTc-MIBI的检出敏感度较低，分别为70%～90%、 5 7 % ～ 7 8 % ，CT的识别率也仅为60～80%[3][4]，核素在2018版PG保护指南[5]中已不建议使用，而亚甲蓝则更多的应用于定位病变PG和甲状腺二次手术中，它对正常功能的PG染色率低，敏感度与特异度也低，且它的不良反应较大，轻微者有假性紫绀、尿液染色，严重者有头晕、肌肉痉挛和心动过速等;纳米碳价格昂贵，对于异位PG很难识别，术区易被污染，尤其二次手术者，由于颈部淋巴结系统破坏，纳米碳更易外漏[6]。吲哚菁绿[7]（indocyanine green， ICG）是一种分子量为751.4Da的荧光染料，由静脉注射后与血液中的血浆蛋白快速结合，结合之后在一定波长的近红外光照射下可显示荧光成像，目前ICG已广泛应用于眼科、乳腺外科、肝癌手术、膀胱切除術、机器人结肠切除术、腹腔镜肾自体移植和肾切除术中[8]。一项报告中显示[9]，在52例胆囊切除术中ICG对胆囊管的敏感度高达近100%，且术后无任何并发症，在肾移植术中ICG被用作确认血管吻合后的器官血流灌注程度，该作者认为ICG可让外科大夫在正常情况下甚至组织被破坏的情况下（比如炎症组织）有效识别正常解剖或可能的解剖变异。近年来，ICG也逐渐出现在甲状腺疾病的诊疗过程中，ICG具有较高安全性，其发生不良反应的概率是0.05%[10]，ICG作为一种示踪剂，基于其独特的理化及光学性质， 利用近红外实时荧光成像技术有效弥补了亚甲蓝及纳米碳在甲状腺手术中示踪的缺点，它通过正显影方式在术前、术中实时显示组织、器官的血流灌注情况， 进行PG的实时定位;利用其特异性淋巴趋向性， 可在术中进行区域淋巴结显影;另外， 其在定位甲状腺癌复发灶方面也有一定的应用。故ICG可作为PG识别，淋巴结示踪及评估PG功能的新方法，ICG在甲状腺疾病中的应用值得在国内被广泛认知。
二、ICG在甲状旁腺定位中的应用
2.1甲状旁腺的解剖及生理
PG附着于左右甲状腺腺叶背面，一般为4枚，但其具体位置因人而异，解剖学研究发现[11][12]存在61%的PG位于甲状腺下极的下后外侧，26%的下甲状旁腺与胸腺关系密切，被称为位置不恒定的甲状旁腺。介于PG的位置不恒定且与脂肪形似的特点，术中PG损伤概率大大增加，一般术中PG损伤原因有三：一是术中牵拉、挤压所致的挫伤，二是术中PG误切，三是术中操作不当破坏血供致使缺血坏死。虽说PG损伤可由其自体移植术补救，但这也并不能完全恢复其正常功能，这也不意味着手术医师可以随意处理PG。PG所分泌的甲状旁腺素（parathyroid hormone，PTH）有升高血钙和血磷的作用，因此，当PG损伤时则会发生低钙血症，严重者还会出现神经、眼、血管和泌尿系统的各种功能障碍等 。有文献汇报[13]，甲状腺术后暂时性和永久性低钙血症的发生率分别为15% ～30%和1% ～3%，对于永久性甲状旁腺功能减退，目前没有代替药物，只能通过长期补充钙剂及维生素D来改善症状。ICG作为一种新型示踪剂，虽然具有亲淋巴趋向，但在静脉给药前提下，ICG不进入淋巴网，因此腺体周围淋巴不显影，可清楚定位PG。
2.2甲状旁腺的定位
近年来，TC在全世界范围内的发病率呈逐年升高趋势，其发病率占所有恶性肿瘤的3.1%[14]，在内分泌系统恶性肿瘤发病率中居首位，已成为人类最常见的恶性肿瘤之一[15]，其中甲状腺乳头状癌是甲状腺癌中最为常见的病理类型，约占90%[16]。临床治疗上除了未分化型甲状腺癌，手术依然是治疗TC的最有效手段。同样的，对于原发性PG功能亢进症患者而言，手术是可治愈此疾病的有效手段，原发性PG亢进包括PG腺瘤、PG增生和PG癌，其中腺瘤占80%，增生占12%，腺癌仅占1%。因此，对于甲状腺疾病大多情况下我们选择了手术治疗，那么随着纳米碳、亚甲蓝等示踪剂的劣势逐渐显现，越来越多的人着手于研究ICG在甲状腺手术中的重要作用，最主要研究的就是对PG的定位及其检出率。尼萨尔-扎迪的团队[17]在27例接受全甲状腺切除术患者进行研究，术中静脉注射ICG观察PG灌注情况，结果显示84%显示荧光，假阴性率为6%：韩国医生洪元宇[18]等人发现在机器人经双侧腋窝-乳房入路的甲状腺切除术中，ICG组与对照组的意外切除PG率分别是0和15.9%，也就是说，近红外光下ICG成像可有效、安全地保留PG;Bora Kahramangil团队[19]在22列甲状腺全切或单侧腺叶切除术中研究发现近红外光ICG荧光成像的PG检出率为95%;中国香港Hung-Hin Lang[20]等人在94例全甲状腺切除术中，鉴定出340例PG，其中324例在组织学上被认为是PG，即PG检出率为95.3%，且在同一患者中4个PG检出率的比率达74.5%。进而有些ICG与纳米碳的对比研究报道层出不穷，2020年尚兴国[21]等人研究两种示踪法对2年内共103例甲状腺微小乳头状癌根治术中的PG的保护作用，发现ICG组及纳米碳组PG检出率分别为22.0%及7.55%（P=0.038），在近红外光ICG荧光成像下的PG检出率明显优于纳米碳，但暂时性低钙血症发生率分别是32.0%及9.43%（P=0.002），ICG组术后PTH<对照组且P值为0.002，实验者分析这一结果可能是由于纳米碳负显影效果保护了甲状旁腺，且ICG的浓度标准不确定所造成的，并且该研究样本量小;同样地，张星[21]等人在70例经乳晕入路腔镜手术的ICG与纳米碳的对比研究得出，ICG与纳米碳的术后PG减退症发生率在统计学上存在显著差异p=0.028。2020年在一项83名患者组成的研究中[22]证实了ICG在术中检测PG的敏感度及特异性分别为57%和86%，术中使用ICG未识别出的PG仅占1.67%，卡方检验显示，使用ICG荧光血管造影术检测PG的可能性非常高（P=0.0001）。由此可见，ICG可在术中有效识别并保护PG，适应症广泛，并弥补了纳米碳的局限性，是未来改善PG定位的最有效及最有前景的方法之一。 六、结语
这篇综述整理了ICG在甲状腺手术中对PG定位的临床应用，但仍然有一定的不成熟及其面临的挑战，总体而言，ICG荧光成像是一种非常有前途的方法，可有效提高患者整体预后，但由于其技术细节的标准化尚无共识，仍需进一步研究其临床实用性。
参考文献：
[1]单忠艳，滕卫平. 我国甲状腺疾病的防治现状、对策及挑战[J]. 诊断学理论与实践，2020，19（04）：329-333.
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[3]Alkhalili Eyas，Tasci Yunus，Aksoy Erol，Aliyev Shamil，Soundararajan Saranya，Taskin Eren，Siperstein Allan，Berber Eren. The utility of neck ultrasound and sestamibi scans in patients with secondary and tertiary hyperparathyroidism.[J]. World journal of surgery，2015，39（3）：.
[4] Jae Bok Lee，Woo Young Kim，Yu-Mi Lee. The role of preoperative ultrasonography， computed tomography， and sestamibi scintigraphy localization in secondary hyperparathyroidism[J]. Annals of Surgical Treatment and Research，2015，89（6）：.
[5]朱精强，田文，苏安平. 甲状腺围手术期甲状旁腺功能保护指南（2018版）[J]. 中国实用外科杂志，2018，38（10）：1108-1113.
[6]赵烨，赵菁，张俐娜，王亚军，康骅. 显影技术在甲状腺癌术中对甲状旁腺的保护作用[J]. 新医学，2018，49（12）：847-852.
[7] 张帆，何生，陈文青，姜增誉. 吲哚箐绿荧光成像在甲状旁腺及甲状腺外科手术中的应用进展[J]. 中华普通外科学文献（电子版），2019，13（01）：68-71.
[8] Yuen Keiji，Miura Tetsuya，Sakai Iori，Kiyosue Akiko，Yamashita Masuo. Intraoperative Fluorescence Imaging for Detection of Sentinel Lymph Nodes and Lymphatic Vessels during Open Prostatectomy using Indocyanine Green.[J]. The Journal of urology，2015，194（2）：.
[9] Boni Luigi，David Giulia，Mangano Alberto，Dionigi Gianlorenzo，Rausei Stefano，Spampatti Sebastiano，Cassinotti Elisa，Fingerhut Abe. Clinical applications of indocyanine green （ICG） enhanced fluorescence in laparoscopic surgery.[J]. Surgical endoscopy，2015，29（7）：.
[10] Alander JT， Kaartinen I， Laakso A， et al.A Review of indocyanine green fluorescent imaging in surgery[J].International Journal of Biomedical Imaging， 2012， 2012 （1） ：940585.
[11] Lang BH， Wong CK， Hung HT， Wong KP， Mak KL， Au KB.Indocyanine green fluorescence angiography for quantitative evaluation of in situ parathyroid gland perfusion and function after total thyroidectomy.Surgery， 2017， 161 （1） ：87‐95.
[12]楊浚沨，李海，胡波，吴志勇，杨永刚，钟源，江明，江学庆.纳米碳在甲状腺全切除加中央区淋巴结清扫术中对甲状旁腺的保护作用[J].临床耳鼻咽喉头颈外科杂志，2014，28（18）：1382-1384.DOI：10.13201/j.issn.1001-1781.2014.18.006
[13]Siegel RL，Miller KD，Jemal A.Cancer statistics，2017[J].CACancer J Clin，2017，67（1）：7-30.
[14] Wiltshire JJ，Drake TM，Uttley L.Systematic review of trends in the incidence rates of thyroid cancer[J].Thyroid，2016，26（11）：1541-1552.
[15] Bernet V，Smallridge R.New therapeutic options for advanced forms of thyroid cancer[J].Expert Opin Emerg Drugs，2014，19（2）：225-241. [16] Nisar Zaidi MD，Emre Bucak MD，Pinar Yazici MD，Sarah Soundararajan MD，Alexis Okoh MD，Hakan Yigitbas MD，Cem Dural MD，Eren Berber MD， FACS. The feasibility of indocyanine green fluorescence imaging for identifying and assessing the perfusion of parathyroid glands during total thyroidectomy[J]. Journal of Surgical Oncology，2016，113（7）：.
[17].Hyeong Won Yu，Joon Woo Chung，Jin Wook Yi，Ra-Yeong Song，Joon-Hyop Lee，Hyungju Kwon，Su-jin Kim，Young Jun Chai，June Young Choi，Kyu Eun Lee. Intraoperative localization of the parathyroid glands with indocyanine green and Firefly（R） technology during BABA robotic thyroidectomy[J]. Surgical Endoscopy，2017，31（7）：.
[18] Kahramangil B， Berber E.Comparison of indocyanine green fluorescence and parathyroid autofluorescence imaging in the identification of parathyroid glands during thyroidectomy[J].Gland Surgery， 2017， 6 （6） ：644-648.
[19] Lang BH， Wong CK， Hung HT， et al.Indocyanine green fluorescence angiography for quantitative evaluation of in situ parathyroid gland perfusion and function after total thyroidectomy[J].Surgery， 2017， 161 （1） ：87-95.
[20] 尚興国，张雪棉，岳秀杰，孙晋发，徐凯. 纳米炭与吲哚箐绿荧光两种示踪法对甲状腺微小乳头状癌术中淋巴结清扫和甲状旁腺保护作用研究[J]. 标记免疫分析与临床，2020，27（03）：423-427+431.
[21] Zhang Xing，Li Jia-Gen，Zhang Song-Ze，Chen Gun. Comparison of indocyanine green and carbon nanoparticles in endoscopic techniques for central lymph nodes dissection in patients with papillary thyroid cancer.[J]. Surgical endoscopy，2020，：.
[22] Papavramidis Theodosios S，Anagnostis Panagiotis，Chorti Angeliki，Pliakos Ioannis，Panidis Stavros，Koutsoumparis Dimitris，Michalopoulos Antonios. Do near-infrared intra-operative findings by the use of indocyanine green correlate with post-thyroidectomy parathyroid function？ - the ICGPREDICT study.[J]. Endocrine practice ： official journal of the American College of Endocrinology and the American Association of Clinical Endocrinologists，2020，：.
关键词：吲哚菁绿;近红外荧光成像;甲状腺;甲状旁腺
【中图分类号】R582 【文献标识码】A 【文章编号】1673-9026（2021）07-042-01
对比20年来国内外甲状腺疾病的流行病学调查数据，甲状腺疾病的患病率仍逐年攀升，甲状腺功能异常的总患病率由8.90%上升到15.17%，甲状腺结节的患病率由近10%上升到20%[1]，甲状腺癌（thyroid carcinoma，TC）已经跃居女性所有癌症发病率排序的第4位，城市女性癌症排序的第3位[2]，手术治疗已经成为分化型甲状腺癌（differentiated thyroid carcinoma，DTC）、原发性甲状旁腺功能亢进的主要治疗方式。而术中对甲状旁腺、喉返神经的保护以及转移淋巴结的彻底清扫影响患者整体预后，然而在神经监测技术广泛应用的情况下，术中喉返神经得到了有效的保护，但甲状旁腺的保护及区域淋巴结清扫仍是经验不足的青年医师面临的最大难题。
一、吲哚菁绿
近些年来，我们曾尝试的有效识别甲状旁腺（parathyroid gland，PG）方法包括超声、99mTc-MIBI 核素、CT和亚甲蓝染色法以及最为普遍应用的纳米碳负显影法，但超声和 99mTc-MIBI的检出敏感度较低，分别为70%～90%、 5 7 % ～ 7 8 % ，CT的识别率也仅为60～80%[3][4]，核素在2018版PG保护指南[5]中已不建议使用，而亚甲蓝则更多的应用于定位病变PG和甲状腺二次手术中，它对正常功能的PG染色率低，敏感度与特异度也低，且它的不良反应较大，轻微者有假性紫绀、尿液染色，严重者有头晕、肌肉痉挛和心动过速等;纳米碳价格昂贵，对于异位PG很难识别，术区易被污染，尤其二次手术者，由于颈部淋巴结系统破坏，纳米碳更易外漏[6]。吲哚菁绿[7]（indocyanine green， ICG）是一种分子量为751.4Da的荧光染料，由静脉注射后与血液中的血浆蛋白快速结合，结合之后在一定波长的近红外光照射下可显示荧光成像，目前ICG已广泛应用于眼科、乳腺外科、肝癌手术、膀胱切除術、机器人结肠切除术、腹腔镜肾自体移植和肾切除术中[8]。一项报告中显示[9]，在52例胆囊切除术中ICG对胆囊管的敏感度高达近100%，且术后无任何并发症，在肾移植术中ICG被用作确认血管吻合后的器官血流灌注程度，该作者认为ICG可让外科大夫在正常情况下甚至组织被破坏的情况下（比如炎症组织）有效识别正常解剖或可能的解剖变异。近年来，ICG也逐渐出现在甲状腺疾病的诊疗过程中，ICG具有较高安全性，其发生不良反应的概率是0.05%[10]，ICG作为一种示踪剂，基于其独特的理化及光学性质， 利用近红外实时荧光成像技术有效弥补了亚甲蓝及纳米碳在甲状腺手术中示踪的缺点，它通过正显影方式在术前、术中实时显示组织、器官的血流灌注情况， 进行PG的实时定位;利用其特异性淋巴趋向性， 可在术中进行区域淋巴结显影;另外， 其在定位甲状腺癌复发灶方面也有一定的应用。故ICG可作为PG识别，淋巴结示踪及评估PG功能的新方法，ICG在甲状腺疾病中的应用值得在国内被广泛认知。
二、ICG在甲状旁腺定位中的应用
2.1甲状旁腺的解剖及生理
PG附着于左右甲状腺腺叶背面，一般为4枚，但其具体位置因人而异，解剖学研究发现[11][12]存在61%的PG位于甲状腺下极的下后外侧，26%的下甲状旁腺与胸腺关系密切，被称为位置不恒定的甲状旁腺。介于PG的位置不恒定且与脂肪形似的特点，术中PG损伤概率大大增加，一般术中PG损伤原因有三：一是术中牵拉、挤压所致的挫伤，二是术中PG误切，三是术中操作不当破坏血供致使缺血坏死。虽说PG损伤可由其自体移植术补救，但这也并不能完全恢复其正常功能，这也不意味着手术医师可以随意处理PG。PG所分泌的甲状旁腺素（parathyroid hormone，PTH）有升高血钙和血磷的作用，因此，当PG损伤时则会发生低钙血症，严重者还会出现神经、眼、血管和泌尿系统的各种功能障碍等 。有文献汇报[13]，甲状腺术后暂时性和永久性低钙血症的发生率分别为15% ～30%和1% ～3%，对于永久性甲状旁腺功能减退，目前没有代替药物，只能通过长期补充钙剂及维生素D来改善症状。ICG作为一种新型示踪剂，虽然具有亲淋巴趋向，但在静脉给药前提下，ICG不进入淋巴网，因此腺体周围淋巴不显影，可清楚定位PG。
2.2甲状旁腺的定位
近年来，TC在全世界范围内的发病率呈逐年升高趋势，其发病率占所有恶性肿瘤的3.1%[14]，在内分泌系统恶性肿瘤发病率中居首位，已成为人类最常见的恶性肿瘤之一[15]，其中甲状腺乳头状癌是甲状腺癌中最为常见的病理类型，约占90%[16]。临床治疗上除了未分化型甲状腺癌，手术依然是治疗TC的最有效手段。同样的，对于原发性PG功能亢进症患者而言，手术是可治愈此疾病的有效手段，原发性PG亢进包括PG腺瘤、PG增生和PG癌，其中腺瘤占80%，增生占12%，腺癌仅占1%。因此，对于甲状腺疾病大多情况下我们选择了手术治疗，那么随着纳米碳、亚甲蓝等示踪剂的劣势逐渐显现，越来越多的人着手于研究ICG在甲状腺手术中的重要作用，最主要研究的就是对PG的定位及其检出率。尼萨尔-扎迪的团队[17]在27例接受全甲状腺切除术患者进行研究，术中静脉注射ICG观察PG灌注情况，结果显示84%显示荧光，假阴性率为6%：韩国医生洪元宇[18]等人发现在机器人经双侧腋窝-乳房入路的甲状腺切除术中，ICG组与对照组的意外切除PG率分别是0和15.9%，也就是说，近红外光下ICG成像可有效、安全地保留PG;Bora Kahramangil团队[19]在22列甲状腺全切或单侧腺叶切除术中研究发现近红外光ICG荧光成像的PG检出率为95%;中国香港Hung-Hin Lang[20]等人在94例全甲状腺切除术中，鉴定出340例PG，其中324例在组织学上被认为是PG，即PG检出率为95.3%，且在同一患者中4个PG检出率的比率达74.5%。进而有些ICG与纳米碳的对比研究报道层出不穷，2020年尚兴国[21]等人研究两种示踪法对2年内共103例甲状腺微小乳头状癌根治术中的PG的保护作用，发现ICG组及纳米碳组PG检出率分别为22.0%及7.55%（P=0.038），在近红外光ICG荧光成像下的PG检出率明显优于纳米碳，但暂时性低钙血症发生率分别是32.0%及9.43%（P=0.002），ICG组术后PTH<对照组且P值为0.002，实验者分析这一结果可能是由于纳米碳负显影效果保护了甲状旁腺，且ICG的浓度标准不确定所造成的，并且该研究样本量小;同样地，张星[21]等人在70例经乳晕入路腔镜手术的ICG与纳米碳的对比研究得出，ICG与纳米碳的术后PG减退症发生率在统计学上存在显著差异p=0.028。2020年在一项83名患者组成的研究中[22]证实了ICG在术中检测PG的敏感度及特异性分别为57%和86%，术中使用ICG未识别出的PG仅占1.67%，卡方检验显示，使用ICG荧光血管造影术检测PG的可能性非常高（P=0.0001）。由此可见，ICG可在术中有效识别并保护PG，适应症广泛，并弥补了纳米碳的局限性，是未来改善PG定位的最有效及最有前景的方法之一。 六、结语
这篇综述整理了ICG在甲状腺手术中对PG定位的临床应用，但仍然有一定的不成熟及其面临的挑战，总体而言，ICG荧光成像是一种非常有前途的方法，可有效提高患者整体预后，但由于其技术细节的标准化尚无共识，仍需进一步研究其临床实用性。
参考文献：
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[4] Jae Bok Lee，Woo Young Kim，Yu-Mi Lee. The role of preoperative ultrasonography， computed tomography， and sestamibi scintigraphy localization in secondary hyperparathyroidism[J]. Annals of Surgical Treatment and Research，2015，89（6）：.
[5]朱精强，田文，苏安平. 甲状腺围手术期甲状旁腺功能保护指南（2018版）[J]. 中国实用外科杂志，2018，38（10）：1108-1113.
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[7] 张帆，何生，陈文青，姜增誉. 吲哚箐绿荧光成像在甲状旁腺及甲状腺外科手术中的应用进展[J]. 中华普通外科学文献（电子版），2019，13（01）：68-71.
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[20] 尚興国，张雪棉，岳秀杰，孙晋发，徐凯. 纳米炭与吲哚箐绿荧光两种示踪法对甲状腺微小乳头状癌术中淋巴结清扫和甲状旁腺保护作用研究[J]. 标记免疫分析与临床，2020，27（03）：423-427+431.
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