透明质酸酶修饰的载多柔比星的二氧化硅纳米粒子增强肿瘤细胞免疫原性死亡研究

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背景和目的利用多柔比星(DOX)等化疗药物诱导肿瘤细胞免疫原性死亡(ICD)的化疗免疫治疗已成为十分有前景的肿瘤治疗方法。然而单独应用化疗药物存在很多局限性,如肿瘤内药物渗透性较差、诱导的免疫原性细胞死亡效应较弱等。本研究拟合成以透明质酸酶(HAase)修饰的负载DOX的中空介孔二氧化硅纳米粒子(DOX@HMSPHs)治疗肿瘤,以增加瘤内药物的渗透并增强肿瘤细胞免疫原性死亡,从而进一步激活特异性抗肿瘤免疫效应。方法1.通过化学方法依次合成中空介孔二氧化硅(HMSNs)、透明质酸酶功能化HMSN(HMSPHs)及负载DOX的纳米粒子(DOX@HMSPHs),并对其理化性质进行表征、对DOX的体外释放行为进行评估。在模拟肿瘤细胞外基质中,将黑素瘤细胞系B16/F10与透明质酸酶修饰前后纳米粒子HMSPs、HMSPHs共孵育,利用共聚焦显微镜观察不同时间点时细胞摄取纳米粒子的情况。2.在共聚焦显微镜下观察B16/F10细胞吞噬载药纳米粒子后,DOX在细胞内的分布情况。将载药纳米粒子与B16/F10细胞共孵育24 h后,用CCK-8试剂盒检测B16/F10细胞活性,以流式细胞术检测载药纳米粒子诱导B16/F10细胞的凋亡情况。进一步用流式细胞术、Western-Blot等方法检测载药纳米粒子作用后,B16/F10细胞释放包括CRT、HMGB1和ATP在内的损伤相关分子模式(DAMPs)的情况。将载药纳米粒子作用24 h后的B16/F10细胞与骨髓来源的树突状细胞(BMDCs)共孵育24 h,用流式细胞术检测BMDCs表面CD86的表达,应用ELISA试剂盒检测BMDCs上清中IL-12p40、IL-6、IL-1β和TNF-α的分泌水平。此外,在荷B16/F10黑素瘤小鼠瘤内注射载药纳米粒子3天后,以流式细胞术检测肿瘤引流淋巴结(TDLNs)内CD11c~+CD86~+细胞的比例。3.构建荷B16/F10黑素瘤的C57BL/6小鼠肿瘤模型,瘤内注射载药纳米粒子治疗肿瘤,治疗的剂量为1.5 mg/kg DOX,隔天给药一次,共治疗四次,治疗过程中监测肿瘤生长情况。第20天终止实验,测量各治疗组小鼠的肿瘤体积及肿瘤重量,免疫荧光检测了瘤内透明质酸(HA)的表达,流式细胞术检测瘤内CD3~+CD8~+T细胞的比例。此外,进行疫苗接种实验,用不同药物组治疗24 h后的B16/F10细胞作为肿瘤疫苗,皮下注射到5周龄雌性C57BL/6小鼠的左背部。7天后,将未处理的B16/F10细胞重新接种到小鼠的右背部,连续观察小鼠右背部肿瘤生长情况。实验终止时,用流式细胞术检测右侧背部肿瘤内CD3~+CD8~+T细胞的比例,用ELISA试剂盒检测小鼠血清中IFN-γ的水平。结果1.成功合成中空介孔二氧化硅(HMSNs),其粒径约为150-200 nm、壳层厚度约为30-40 nm,其比表面积和孔体积分别为884.5 m~2/g和0.65 cm~3/g,孔径为~2.9 nm。进一步合成透明质酸酶修饰的HMSPHs,透射电子显微镜下可清楚地观察到HAase成功包覆在了HMSNs上。在纳米粒子中负载DOX获得DOX@HMSPHs,DOX的包封率和载药量分别达到76.85±1.9%和8.44±0.19%。DOX@HMSPHs在pH=5.5的PBS中,DOX的8 h释放率可达到~70.9%,显著高于在pH=7.4时的DOX释放率(~31.2%)。在模拟肿瘤细胞外基质中,与无透明质酸酶修饰的HMSPs相比,在同一时间点有透明质酸酶修饰的HMSPHs被B16/F10细胞所摄取的数量明显增多。2.通过共聚焦显微镜观察到,与DOX@HMSPs组相比,用DOX@HMSPHs处理的B16/F10细胞中DOX的荧光强度显著升高。与PBS组相比,HMSPs和HMSPHs对B16/F10的细胞存活率无明显影响,而DOX、DOX@HMSPs和DOX@HMSPHs组处理24小时的B16/F10细胞存活率分别为63.2±9.5%,62.2±5.5%和49.0±2.1%。细胞凋亡实验结果表明,DOX@HMSPHs组细胞凋亡比例为67.6±4.4%,显著高于DOX@HMSPs组(55.0±2.8%)和DOX组(35.2±8.8%)。而纳米载体(HMSNs、HMSPs和HMSPHs)本身对正常小鼠成纤维细胞系NIH/3T3、人黑素瘤细胞系A375和小鼠黑素瘤细胞系B16/F10均无明显的细胞毒性作用。与DOX和DOX@HMSPs组相比,DOX@HMSPHs组诱导B16/F10细胞表面CRT阳性率显著升高、CRT的平均荧光强度显著增强,细胞上清液中的HMGB1及ATP分泌显著升高。与其他组相比,DOX@HMSPHs作用后的凋亡B16/F10诱导的CD86~+BMDCs的百分比显著升高,BMDCs上清液中IL-12p40、IL-6、IL-1β和TNF-α的水平亦显著提高。瘤内注射DOX@HMSPHs 3天后TDLNs CD11c~+CD86~+细胞百分比较其他组显著增加。3.与其他组相比,DOX@HMSPHs瘤内注射能够显著抑制B16/F10黑素瘤生长,并且能够降解瘤内HA,促进瘤内CD3~+CD8~+T细胞浸润。疫苗接种实验结果显示DOX@HMSPHs诱导的肿瘤疫苗能够延迟再移植肿瘤的生长,并促进再种植瘤内CD3~+CD8~+T细胞的浸润,提高小鼠血清中IFN-γ的水平。结论我们成功合成了DOX@HMSPHs载药纳米粒子,其表面的透明质酸酶可降解肿瘤细胞外基质中的透明质酸,增强纳米粒子的渗透性。从纳米载药系统中释放的DOX可诱导肿瘤细胞发生ICD并释放肿瘤相关抗原和DAMPs,从而促进树突状细胞的成熟,并进一步促进肿瘤浸润细胞毒性T淋巴细胞(CTLs)的活化,最终激活特异性抗肿瘤免疫。此外,纳米载体HMSPs可作为免疫佐剂,进一步提高DC识别肿瘤抗原并增强其抗原呈递能力,从而增强肿瘤浸润CTLs的活化。总之,我们的结果表明应用DOX@HMSPHs控释系统可能是一种增强ICD诱导的特异性肿瘤免疫的有效策略。
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