O-GlcNAc糖基化调控肿瘤细胞耐药机制研究

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化学疗法是临床治疗肿瘤的主要方法之一。然而,几乎所有化疗药使用过程中,肿瘤细胞都会通过不同机制和途径产生耐药,大大限制了患者的治疗效果,使其成为肿瘤治疗的主要障碍。因此,分析肿瘤细胞耐药产生的分子机制,将为肿瘤治疗提供新的潜在治疗靶点。近年来,越来越多的研究表明,除药泵类转运载体P糖蛋白(P-gp)表达失调导致药物外排增强以外,包括蛋白质糖基化在内的翻译后修饰异常介导的凋亡逃逸也是肿瘤细胞产生耐药的重要机制之一。糖基化修饰异常是肿瘤细胞的共同特征,与肿瘤的生物学行为有着密切关系。研究表明,氧连接的氮乙酰葡糖胺(O-GlcNAc)糖基化参与了肺癌细胞的顺铂耐药。O-GlcNAc糖基化是由O-GlcNAc糖基转移酶(OGT)催化的一种可逆单糖修饰,普遍存在于胞质和核蛋白的丝/苏氨酸残基上,与磷酸化修饰存在竞争关系,参与了众多细胞生理过程和重大疾病的调节。然而,这种重要的糖基化修饰调控肿瘤细胞耐药的作用机制尚待阐明。本论文借助蛋白质免疫印迹、RT-qPCR、液质联用以及流式细胞术等实验手段,分析化疗药敏感和抗性肿瘤细胞中O-GlcNAc糖基化的改变,阐释O-GlcNAc糖基化与肿瘤细胞化疗耐药的关系,获得了O-GlcNAc糖基化调控肿瘤细胞耐药新的分子机制。以阿霉素(DOX)、喜树碱(CPT)等化疗药为例,本文在化疗药内源抗性(Hela、SMMC-7721)和获得性抗性(MCF-7/ADR、HL60/ADR)的肿瘤细胞中发现,相比化疗药敏感(MCF-7、HL60)的细胞系,抗性细胞胞内蛋白整体O-GlcNAc糖基化水平明显升高,并在DOX刺激后出现动态上调。通过干扰RNA抑制胞内蛋白的O-GlcNAc修饰水平能够显著降低肿瘤细胞的耐药性。进一步研究表明,肿瘤细胞在DOX刺激后通过转录水平上调氨基己糖生物合成途径(HBP)的关键酶GFAT,继而使得O-GlcNAc糖基化反应所需的糖供体UDP-GlcNAc积累,增加胞内蛋白的O-GlcNAc修饰水平。这些结果证明,肿瘤细胞通过上调GFAT表达,增加胞内蛋白的O-GlcNAc修饰,抑制化疗药诱导的细胞死亡。本文进一步分析了化疗药刺激上调GFAT表达的分子机制。研究发现,DOX可明显上调抗性细胞SMMC-7721、MCF-7/ADR中AKT的磷酸化,继而使得AKT下游的转录因子XBP1被激活。XBP1作为GFAT的转录因子可调控GFAT的转录。下调GFAT的转录水平,降低细胞内UDP-GlcNAc的含量,抑制O-GlcNAc糖基化,最终导致耐药细胞恢复对DOX的敏感性。此外,本文还证明了药物刺激诱导的蛋白质O-GlcNAc糖基化增加能够阻断凋亡执行蛋白Caspase-9/3的切割/活化,并增加促生存因子NF-κB和AKT的磷酸化,进而抑制细胞凋亡。既然O-GlcNAc糖基化能够调控肿瘤细胞化疗耐药,本文进一步在化疗耐药的细胞系使用O-GlcNAc糖基化抑制剂OSMI-1与化疗药联用。OSMI-1能够在耐药细胞中显著增加化疗药DOX、CPT等诱导的细胞凋亡。在化疗抗性的原代急性粒细胞白血病样本(AML)中也可观察到一致的结果。这些结果从另一角度证明了O-GlcNAc糖基化在肿瘤细胞耐药中扮演重要角色。综上,本论文的研究结果表明,化疗药物可通过AKT/XBP1通路在转录水平上调HBP途径关键酶GFAT的表达,增加胞内UDP-GlcNAc积累,上调胞内蛋白的O-GlcNAc糖基化水平,下游凋亡执行蛋白Caspase-9/3被抑制,而促生存因子NF-κB、AKT被激活,因此提高了细胞死亡的阈值,增加了肿瘤细胞的耐药性。通过O-GlcNAc抑制剂降低胞内糖基化水平可逆转肿瘤细胞的化疗抗性。本文通过对化疗药改变肿瘤细胞内O-GlcNAc糖基化的研究揭示了一种新的肿瘤细胞耐药机制,为O-GlcNAc修饰作为新的抗肿瘤靶点提供理论依据和实验证据,为逆转肿瘤化疗耐药提供了新策略。
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